Spatio-temporal variability in ecophysiological determinants of perfomancea study in perennial herbs of coastal foredunes

Resumen

Los ambientes dunares costeros se caracterizan por una elevada dureza ambiental, causada por la severidad de multitud de factores de estrés, principalmente de origen abiótico, como la salinidad, la movilidad del sustrato, la baja capacidad de retención de agua y nutrientes, el efecto del viento, las altas temperaturas y radiación, etc. Las especies de plantas que habitan estos ambientes, desarrollan una serie de adaptaciones que les permiten tolerar esos factores de estrés. Algunos ejemplos de esas adaptaciones son la adquisición de pubescencia y/o una cutícula engrosada, coloraciones claras de las superficies, adquisición de estructuras de almacenamiento de reservas, gran profundidad de enraizamiento, plegado foliar, etc. Generalmente, los factores de estrés varían en intensidad a lo largo de gradientes costa-interior, adquiriendo normalmente una mayor severidad cuanto más cerca de la costa nos encontremos. Este hecho, junto a las diferentes capacidades de las plantas para desarrollar las diversas adaptaciones, son los responsables de la zonación de la vegetación típica de estos ambientes, que tiende a formar cinturones paralelos a la línea de costa. A su vez, por un lado, las fuertes presiones abióticas que afectan a estos sistemas podrían hacernos pensar en el predominio de procesos de convergencia, por lo que cabría esperar que las diferentes especies mostrasen una gran similitud en cuanto a rasgos funcionales, tal y como predice la teoría de filtros ambientales. Por contra, la alternativa más frecuente a esta teoría es la del límite de similitud, que predice una divergencia en cuanto a los rasgos funcionales adquiridos por las diferentes especies, y que es justificado por procesos de competencia que impiden que las especies tengan rasgos muy similares. A pesar de la fuerte dureza ambiental característica de estos ambientes, al menos a nivel de morfología foliar y formas de crecimiento, no se observa el grado de convergencia esperado por la teoría del filtrado ambiental. El objetivo de este trabajo es descubrir qué es lo que ocurre a nivel ecofisiológico para factores relacionados con el rendimiento, aspectos que se encuentran mucho menos estudiados. Para ello se pretende cuantificar y comparar, las variabilidades, a nivel espacial, temporal y de especies, para variables del rendimiento en diferentes especies. Se trata también de identificar y comparar las diferentes estrategias que puedan adquirir. Para ello, se emplean varias de las principales técnicas ecofisiológicas que permiten determinar diferentes rasgos funcionales, claves para el desarrollo y supervivencia de las plantas. Para poder cumplir estos objetivos se seleccionaron seis especies de herbáceas perennes, comunes en el frente dunar, que mostraron una contrastada morfología foliar y forma de crecimiento: Eryngium maritimum L. (Umbelliferae) es una planta hemicriptófita, de hojas plegadas, con espinas, y cutícula engrosada, de coloración clara. Euphorbia paralias L. (Euphorbiaceae) es una planta caméfita de hojas pequeñas y claras situadas hacia el ápice de los tallos, que pueden ser vegetativos o reproductivos. Además de C3 pueden presentar facultativamente metabolismos tipo C4 y/o CAM. Calystegia soldanella (L.) R. Br. (Convolvulaceae) es una planta hemicriptófita, vivaz, de pequeño tamaño, con hojas arriñonadas y algo carnosas. Además de metabolismo tipo C3 también puede adquirir facultativamente el C4. Pancratium maritimum L. (Amaryllidaceae) es una planta criptófita bulbosa de hojas carnosas suculentas. En cuanto a su morfología son alargadas, estrechas y gruesas, y su color verde-glauco. Matthiola sinuata (L.) R. Br. (Brassicaceae) es una planta hemicriptófita, con hojas plegadas, pubescentes y de coloración clara. Honckenya peploides (L.) Ehrh. (Caryophyllaceae) es una especie hemicriptófita dioica, típica de dunas embrionarias, de hojas pequeñas y suculentas. Crece formando manchas, que frecuentemente son unisexuales (no clonales). Las localidades de estudio fueron seleccionadas en diferentes sistemas dunares de la costa de Galicia (NO de España). Los experimentos de coexistencia de especies se realizaron en el frente dunar del sistema dunar de Lariño (42º46'00''N, 9º06'58''O), mientras que para los experimentos de gradientes espaciales se seleccionaron los sistemas dunares de Valdoviño (43º36'44''N, 8º10'58''O) y Nerga (42º15'50''N, 8º51'10''O). En el capítulo 1, se estudian las respuestas de diferentes especies que coexisten en un área homogénea y reducida, a dos de los principales recursos para las plantas (el agua y el nitrógeno). Estudios sobre la estructuración de las comunidades sugieren que los factores de estrés pueden limitar profundamente el rango de respuestas fisiológicas de las plantas en ambientes extremos. En los ambientes dunares costeros se espera una convergencia en los rasgos funcionales, debido a procesos de filtrado ambiental, causados por la severidad de los factores abióticos. Sin embargo el amplio rango de rasgos morfológicos y fenológicos mostrados por las especies de ambientes dunares costeros sugieren que el límite de similitud y/o procesos de perturbación causan una considerable divergencia de los rasgos. Por todo esto, predecimos que la supervivencia de las plantas en este tipo de ambientes puede ser alcanzada mediante diferentes estrategias. Para ello se seleccionaron cinco especies herbáceas perennes, de contrastados rasgos morfológicos y funcionales, que coexisten en un área homogénea y de reducidas dimensiones (220 m2) del frente dunar costero de Lariño (Galicia, NO de España). Sobre ejemplares de estas especies, se midieron diferentes rasgos funcionales de las hojas, así como diferentes parámetros fisicoquímicos del suelo donde crecían. El proceso se repitió en tres ocasiones a lo largo del año 2008, concretamente en los meses de abril, junio y noviembre. Los principales rasgos medidos sobre las plantas fueron la eficiencia integrada en el uso del agua (estimada a partir de la discriminación isotópica del carbono: ¿13C) y las estrategias para la adquisición y uso del nitrógeno (estimados a partir de la composición isotópica foliar del nitrógeno: ¿15N). Estos rasgos variaron significativamente entre las especies, y a su vez, estas diferencias cambiaron significativamente a lo largo del tiempo. También se encontraron diferencias significativas entre las especies para otros rasgos foliares, como el área específica foliar (SLA), el contenido relativo en humedad de la hoja (RWC), el contenido en nitrógeno foliar (%N) y la relación entre carbono y nitrógeno de la hoja (C : N), que también variaron a lo largo de los diferentes momentos de muestreo. La densidad estomática (SD) cambió significativamente entre las diferentes especies, sin embargo, el comportamiento de éstas permaneció constante a lo largo del tiempo. A nivel de las características fisicoquímicas del suelo, las especies no mostraron diferencias significativas entre ellas, salvo con la excepción del pH. Finalmente se pudo confirmar que las especies que coexisten en este frente dunar sujeto de nuestro estudio, difieren ampliamente en varios rasgos funcionales claves para las plantas, relacionados con el uso de recursos esenciales para su desarrollo y supervivencia, como son el agua, el nitrógeno y la radiación, sugiriendo la existencia de una segregación de nichos entre las especies. Los efectos temporales específicos de cada especie en el uso de estos recursos, sugiere una segregación de nichos dependiente del tiempo. A diferencia de lo encontrado en estudios previos en ambientes severos, nuestros resultados muestran un considerable grado de diversidad funcional y complejidad, sugiriendo que el límite de similitud y/o procesos de perturbación pueden ser importantes en la estructuración de las comunidades dunares estudiadas. En el capítulo 2, se estudia el comportamiento de diferentes especies, que coexisten en un área homogénea y reducida, en cuanto al contenido foliar en agua y pigmentos relacionados con el procesado de la radiación, así como rasgos relacionados con la eficiencia fotoquímica. La teoría ecológica sugiere que en los ambientes severos los principales factores abióticos de estrés pueden actuar a modo de filtros ambientales, reduciendo de ese modo el rango de las posibles estrategias que las plantas pueden adquirir a través de la selección de diferentes rasgos funcionales. Esto conduciría hacia una semejanza funcional de las especies que coexisten en esos ambientes hostiles. Para poder contrastar esa predicción, se seleccionaron cinco especies de herbáceas perennes que coexisten en un área del frente dunar de Lariño (Galicia, NO de España). Sobre diferentes individuos de esas especies, se midieron seis rasgos funcionales de las hojas, claves para el desarrollo de la planta, en tres momentos diferentes a lo largo del año. Esos rasgos funcionales examinados están relacionados concretamente con el estado hídrico de la planta, así como con la capacidad de interceptación y procesado de la radiación de las hojas, que resultan ser dos de los factores de estrés más limitantes de los presentes en los ambientes dunares costeros. Las especies mostraron diferencias significativas para varios índices relacionados con rasgos asociados con la absorción de luz, concretamente con el índice de contenido de clorofila (CHL), el índice de vigor (NDVI), así como la proporción de la radiación absorbida que es procesada por la vía fotoquímica (como se expresa mediante el rendimiento cuántico efectivo del fotosistema II (¿PSII) y mediante el índice de reflectancia fotoquímica (PRI). Para la mayoría de los rasgos funcionales estudiados, el rendimiento relativo entre las especies resultó ser significativamente dependiente del momento en que se realizó la medida. Este estudio encontró una significativa divergencia en los rasgos funcionales de las especies que coexisten en estos ambientes, que no concuerda con los resultados encontrados en otros ambientes de elevada severidad ambiental, donde las especies tienden hacia una convergencia funcional. Nuestros datos aportan soporte experimental a la hipótesis de que no existe una única combinación posible de rasgos funcionales para un ambiente dado, sino que diversos diseños funcionales alternativos, de similar eficacia, pueden evolucionar en un mismo ambiente como resultado de la compleja diversidad de interacciones y soluciones de compromiso que se produce entre los rasgos. Esto sugiere que los procesos que tienden a producir divergencia, tales como el límite de similitud y los procesos de perturbación, pueden tener un importante papel en la estructuración de la comunidad dunar costera de nuestro estudio. La elevada variabilidad en rasgos funcionales encontrada, sugiere un nivel significativo de diversidad funcional. Además, destaca la gran importancia de la preservación de la composición de especies de los hábitats dunares costeros que se encuentran amenazados, con el objetivo de preservar procesos funcionales característicos, que pueden ser exclusivos de estos ambientes. En el capítulo 3, se estudia el comportamiento de dos especies típicas del frente dunar, pero que logran distribuirse más ampliamente tierra adentro, a lo largo de gradientes costa-interior de varios centenares de metros. Se estudió la capacidad de estas especies, en diferentes posiciones a lo largo de los gradientes, para la captación y uso de diferentes recursos, como el agua, el nitrógeno y la radiación, esenciales para el desarrollo y supervivencia de las plantas. Los ecosistemas dunares costeros son ambientes altamente estresantes, sujetos a un alto grado de perturbación, que resulta demasiado hostil para la supervivencia de muchas especies. La dureza de los factores de estrés normalmente disminuye a medida que nos alejamos del frente dunar hacia posiciones más interiores, generando la existencia de gradientes complejos. Este tipo de gradientes proporciona oportunidades únicas para el estudio de respuestas intraespecíficas a variaciones ambientales, y para comprender mejor los efectos de los factores abióticos, que dirigen la evolución de estas comunidades. En el presente estudio, se examina si las especies que coexisten a lo largo de un gradiente ambiental, supuestamente direccional, perciben los cambios ambientales como no direccionales. También se investiga si la variación de los rasgos funcionales foliares de estas especies están correlacionados con variaciones en los factores ambientales que actúan en este tipo de ambientes, a lo largo de gradientes costa-interior. Finalmente, también se analiza en qué medida difiere el grado de convergencia de los rasgos funcionales de las hojas entre las posiciones de los dos extremos del gradiente. Para poder satisfacer estos objetivos, se recogió información para cuantificar diferentes rasgos funcionales esenciales para la planta, principalmente relacionados con tres de los principales recursos limitantes, como son el agua, el nitrógeno y la radiación. Para ello se emplearon diferentes técnicas, entre la que destacan la discriminación isotópica del carbono y del nitrógeno, la fluorescencia clorofílica y la reflectancia espectral. También se determinaron varias de las principales características fisicoquímicas del suelo al pie de cada planta, algunas de las cuales pueden actuar como factores de estrés (como el pH o la salinidad) o como importantes recursos limitantes (como el contenido de agua y de nutrientes). Para esto se muestrearon ejemplares de las dos especies seleccionadas (Eryngium maritimum y Pancratium maritimum) situadas a diferentes posiciones a lo largo de un gradiente costa-interior de 600 m, en el sistema dunar de Valdoviño (Galicia, NO de España). Los resultados mostraron que las variaciones en la mayoría de las características fisicoquímicas del suelo, a excepción del contenido en nitrógeno, fueron espacialmente dependientes. Las variaciones resultaron ser direccionales únicamente para el contenido hídrico del suelo y la salinidad, cuyos valores decrecieron desde las posiciones más próximas a la costa hacia las más internas. Las especies se diferenciaron a lo largo de las posiciones del gradiente dunar en el contenido de agua del suelo y el pH. Aunque los patrones de variación en los rasgos estructurales fueron espacialmente dependientes, el nivel de dependencia fue diferente para casi todas las posibles combinaciones de especies y rasgos. Las variaciones encontradas para los rasgos funcionales también fueron dependientes de la posición a lo largo del gradiente en que fueron medidas, con excepción del rendimiento cuántico efectivo del fotosistema II (¿PSII) y la relación isotópica del nitrógeno ¿15N. Los patrones de variación fueron direccionales para los índices de reflectancia espectral relacionados con la absorción y el uso de la radiación. Las diferentes especies percibieron las variaciones a lo largo de los gradientes, y respondieron a éstos, de diferente manera. Esto nos indica una excesiva simplificación en los estudios previos que han pretendido determinar los principales factores ambientales que puedan explicar la zonación de las especies a lo largo de los gradientes dunares. En el capítulo 4, se estudia tanto la variabilidad interespecífica como espacial en las respuestas de especies de ecosistemas dunares costeros a la radiación. La radiación tiene un efecto determinante en el desarrollo de la estructura y el funcionamiento de los ecosistemas dunares costeros, que se caracterizan por poder alcanzar elevados niveles de radiación, bien sea por incidencia directa como por reflexión. El alto grado de variación mostrado por este recurso demanda un elevado nivel de plasticidad en el sistema fotosintético de las plantas. Esta plasticidad fue estudiada en condiciones de campo, mediante la aplicación de diversas técnicas como el análisis de curvas de respuesta a la radiación, curvas de recuperación en oscuridad, así como el estudio de otros índices como el rendimiento cuántico máximo y efectivo del fotosistema II (Fv / Fm y ¿PSII respectivamente), o como la disipación fotoquímica y no fotoquímica (qP y qN respectivamente) de la radiación, todos ellos basados en parámetros de la fluorescencia clorofílica. Este estudio se centra, por un lado, en cómo especies que coexisten en el frente dunar, con contrastadas morfologías foliares y formas de crecimiento, difieren en sus eficiencias fotoquímicas en respuesta a cambios rápidos en las condiciones de iluminación. Por otro lado, también se estudia cómo las variaciones en la intensidad de los factores de estrés, que actúan a lo largo de un gradiente ambiental costa-interior, afectan a las respuestas de Pancratium maritimum a la radiación. También se examina la variabilidad temporal de las respuestas de las plantas a la radiación, comparando su comportamiento entre dos estaciones contrastadas (verano e invierno). Las plantas del frente dunar mostraron diferencias en sus estrategias del uso de la radiación, pero sin embargo mostraron patrones de recuperación en oscuridad muy similares. Las diferencias entre las especies, para las reacciones fotoquímicas del fotosistema II, cambiaron estacionalmente. Matthiola sinuata puede ser descrita como una especie especialista de invierno, Eryngium maritimum como una especie especialista de verano, mientras que Euphorbia paralias y Pancratium maritimum son consideradas especies de carácter más generalista, debido a que mantienen unas eficiencias similares a lo largo de ambas estaciones. Diferencias estacionales en su rendimiento relativo pueden estar permitiendo la coexistencia de las especies. Algunos de los rasgos medidos del comportamiento fotoquímico de P. maritimum cambiaron significativamente a lo largo del gradiente dunar. Contrariamente a lo esperado, otros rasgos no variaron de la forma esperada, o directamente no cambiaron significativamente. Los cambios en la eficiencia del fotosistema II de P. maritimum no fueron consistentes con los supuestos cambios direccionales en la severidad de los factores de estrés. El conjunto de factores ambientales que influyen en el rendimiento de las plantas, variable espacial y temporalmente, originó patrones de variación impredecibles a lo largo del gradiente, en rasgos relacionados con los procesos fotoquímicos del fotosistema II. Los patrones de recuperación en condiciones de oscuridad fueron muy similares, con independencia de las condiciones experimentales (especies y posiciones en los gradientes). Esta circunstancia sugiere que puede haber presiones evolutivas que estén actuando para mantener unos mecanismos de recuperación muy similares entre las plantas. En el capítulo 5, se compara la variabilidad de los sexos de Honckenya peploides en relación a la disponibilidad hídrica y a la distribución y acumulación de biomasa en las diferentes estructuras. Las plantas dioicas a menudo muestran diferencias dependientes del sexo en el crecimiento y en la distribución de biomasa a las distintas estructuras de la planta. Estas diferencias se explican como consecuencia de las distintas funciones reproductivas desarrolladas por los diferentes sexos. Pruebas experimentales apoyan consistentemente que las hembras llevan a cabo una mayor inversión en estructuras reproductivas. Diferencias entre los sexos en la distribución de los recursos puede determinar el rendimiento de cada uno de los sexos en distintos hábitats y por tanto podría explicar la segregación espacial descrita en muchas especies dimórficas. En nuestro caso, se investiga el dimorfismo en patrones estacionales de distribución de biomasas en la herbácea perenne subdioica Honckenya peploides, una especie que crece en la duna embrionaria (las formaciones más incipientes de los ambientes dunares) y que muestra segregación espacial de los sexos en la localidad de estudio seleccionada. Además, también se estudió el contenido hídrico de suelos de lugares donde crecen los machos y de lugares donde crecen las hembras, en diferentes momentos a lo largo de la estación de crecimiento. En este trabajo se compararon los patrones estacionales de disponibilidad de agua en el suelo y la distribución de la biomasa entre las diferentes estructuras, a lo largo de dos años consecutivos. Este proceso se realizó en machos y en hembras de H. peploides, mediante muestreo de suelo y de muestras de planta en poblaciones naturales de esta especie. Se estudiaron perfiles verticales de biomasa y contenido hídrico del suelo mediante la extracción de muestras de suelo, en hábitats de machos y de hembras, a diferentes profundidades. Las plantas de los distintos sexos de H. peploides se diferenciaron en sus patrones estacionales de distribución de la biomasa hacia estructuras reproductivas. Los machos invirtieron hasta dos veces más que las hembras, en reproducción en momentos más tempranos, a lo largo de la estación de crecimiento pero la situación se invirtió al ir progresando en la estación. No se encontraron diferencias entre los sexos en cuanto a inversión en biomasa aérea, pero la distribución de biomasa hacia estructuras subterráneas mostró diferencias en profundidad entre machos y hembras, siendo las hembras quienes normalmente mostraron una mayor acumulación de biomasa en estructuras subterráneas. Además los machos y hembras de esta especie mostraron diferentes patrones en el contenido de agua en el suelo en el que crecieron. Cuando se encontraron diferencias significativas (normalmente a nivel de las capas superiores del suelo), fueron las hembras quienes mostraron los mayores contenidos de agua. Los distintos momentos de inversión en reproducción que muestran los sexos, y la diferente disponibilidad y uso de recursos del suelo (principalmente agua), son factores que probablemente compensen los costes de la inversión en reproducción en el crecimiento aéreo en machos y hembras de H. peploides. Nuestros resultados sugieren que los patrones de segregación espacial de los sexos, observados en H. peploides, puede contribuir a maximizar el crecimiento y reproducción de cada uno de los sexos.