Prevalencia y factores de riesgo asociados a la infección por endoparásitos en rumiantes domésticos y silvestres de la provincia de Lugo

Resumo

Con objeto de conocer las infecciones de etiología parasitaria que afectan a los rumiantes en la provincia de Lugo, entre septiembre de 2006 y octubre de 2008, se realizó un estudio en él que se analizaron 1.136 muestras de heces de ganado vacuno, procedentes de 172 explotaciones; 1.892 de ovino, pertenecientes a 74 granjas y 362 muestras fecales de corzos abatidos en lugares próximos a las áreas en las que pastaban en semiextensivo los rumiantes domésticos. Lugo, por su situación en el noroeste de la península Ibérica, tiene un clima oceánico; no obstante, dentro de la provincia hay considerables variaciones orográficas y climáticas que permiten dividir la provincia en 3 zonas: la Costa, que tiene un clima marítimo, con precipitaciones moderadas y temperaturas elevadas y con orografía caracterizada por baja altitud (0-200 m) y pendiente moderada; el Centro, con clima templado cálido, caracterizado por temperaturas moderadas, menores precipitaciones, pendientes muy suaves y altitud que oscila entre los 200 y los 650 m y la Montaña, con clima pirenaico, donde se registran las temperaturas más bajas y las mayores precipitaciones, la altitud varía entre 650-1500 m y las pendientes son muy acusadas. Los animales se distribuyeron según su edad. En el ganado vacuno, se consideraron 3 grupos: jóvenes (menores de 2 años), adultos (entre 2-8 años) y viejos (mayores de 8 años). En los ovinos, se establecieron también 3 grupos, pero las edades no coinciden exactamente con las del vacuno, debido a que la vida productiva es menor: jóvenes (menores de 2 años), adultos (entre 2-5 años) y viejos (mayores de 5 años). En los corzos, se hicieron solo 2 grupos de edad, debido a la dificultad de muestreo; considerando la dentición, se diferenciaron en jóvenes (menores de 2 años) y adultos (mayores de 2 años). Para determinar las eliminaciones de ooquistes de coccidios, huevos de trematodos, cestodos y nematodos gastrointestinales, se realizaron análisis coprológicos mediante técnicas de sedimentación y flotación. Además, se realizaron cultivos de las heces con el fin de obtener larvas de tercer estadio de nematodos gastrointestinales para proceder a su identificación genérica. La técnica de migración larvaria, se utilizó para obtener las larvas de los nematodos broncopulmonares. Para detectar anticuerpos séricos frente a Neospora caninum se empleó un ELISA de competición comercial (VMRD, Inc, WA, USA) en el que los anticuerpos presentes en el suero inhiben la unión de un anticuerpo monoclonal marcado con peroxidasa al antígeno de N. caninum unido a las placas de microtitulación. La determinación de anticuerpos anti-Toxoplasma se realizó mediante la técnica Toxo-Screen DA (bioMérieux, SA, Lyon, Francia), basado en la aglutinación de taquizoitos de Toxoplasma cuando se ponen en presencia de diluciones de sueros (1/40 y 1/4000) con anticuerpos específicos. La prevalencia y las cifras medias de eliminación de ooquistes de Eimeria fueron elevadas en el ganado ovino (75,5%; x= 1.397,4±1.033,3 opg) y más bajas en las vacas (32,4%; x= 74,8±80,2 opg) y en los corzos (37,8%; 875,6±2.336,7 opg), siendo estas diferencias estadísticamente significativas; además, los valores de odds ratio indicaron que las ovejas tienen un riesgo de infección por Eimeria 6,4 veces superior que las vacas y 5,1 veces mayor que los corzos. En todas las explotaciones de ganado ovino y en el 81% de las de vacuno había animales que eliminaban ooquistes de Eimeria. En ganado vacuno, se identificaron 7 especies, siendo las más prevalentes E. bovis, E. zuernii y E. ellipsoidalis; en los ovinos, se identificaron 9 especies, siendo las más frecuentes E. ovinoidalis, E. bakuensis, E. ahsata y E. crandallis/weybridgensis; estas especies son patógenas para los bovinos y los ovinos, aunque, en general, las heces no eran diarreicas ni los animales presentaban sintomatología compatible con coccidiosis clínica. En los corzos, se identificaron 7 especies, siendo las más prevalentes E. patavina, E. capreoli y E. patavina. En todos los rumiantes fueron más frecuentes las infecciones pluriespecíficas que las monoespecíficas. Al relacionar la zona de procedencia de las muestras con el porcentaje de animales que eliminaban ooquistes de coccidios, se comprobó que el ganado vacuno explotado en la Montaña presentó una prevalencia de infección (37%) significativamente superior a la hallada en los animales que pastaban en la Costa (28,1%) y en la zona Centro (28,9%). Por el contrario, en los ovinos y en los corzos la prevalencia de infección fue similar en las 3 zonas de estudio. La edad de los animales influyó sobre el porcentaje de eliminación de ooquistes de Eimeria; puesto que la prevalencia de infección fue superior en los más jóvenes (58,1% en novillas; 83% en corderos y 51% en corzos) que en los de mayor edad (20,9% en vacas; 73,6% en ovejas y 35,7% en corzos), comprobándose que estas diferencias eran significativas en los tres hospedadores. Los rumiantes domésticos y los corzos no compartieron especies de Eimeria. La mayor seroprevalencia de Neospora caninum correspondió al ganado vacuno (25,4%) y esta fue menor en los ovinos (10,2%) y en los corzos (6,9%), siendo estas diferencias estadísticamente significativas. Además, los valores de odds ratio indican que, las vacas tienen 3 veces más probabilidad de ser seropositivas a N. caninum que las otras 2 especies de rumiantes. Por el contrario, no se constataron diferencias significativas respecto a la seroprevalencia al tener en cuenta las zonas de procedencia ni la edad de los animales, aunque la seroprevalencia de N. caninum fue ligeramente superior en los de mayor edad. La seroprevalencia de Toxoplasma gondii, fue superior en los ovinos (57,1%) que en las vacas (7,7%) y en los corzos (13,8%), siendo estas diferencias significativas; además, los valores de odds ratio mostraron que la probabilidad de que el ganado ovino sea seropositivo es 7,5 y 90,9 veces mayor que el que lo sea el corzo y el ganado vacuno, respectivamente. Al considerar la zona de procedencia de las muestras, se constató que en el ganado ovino, existían diferencias significativas, observándose mayor seroprevalencia de Toxoplasma en los que pastaban en la Montaña (65,8%) que en los lo hacían en la zona Centro (58,8%) o en la Costa (11,1%). Por el contrario, no se observaron diferencias significativas al considerar la zona de procedencia de las vacas y de los corzos. Como habíamos observado para Neospora, tampoco se hallaron diferencias significativas al considerar la edad de los animales, aunque la seroprevalencia de T. gondii fue ligeramente superior en los de mayor edad. La prevalencia de eliminación de huevos de Fasciola hepatica fue superior en el ganado vacuno (24,1%) que en el ovino (6,1%), siendo estas diferencias estas diferencias significativas; además, los valores de odds ratio indican que las vacas en pastoreo en la provincia de Lugo tienen 4,9 veces más riesgo de infección por este trematodo que las ovejas. Asimismo, la prevalencia de infección al considerar las explotaciones, también resultó superior en las de vacuno (62%) que en las de ovino (42%). Por el contrario, los ovinos eliminaron cifras medias de huevos de F. hepatica significativamente superiores (132,1±206,1 hpg) superiores a las del ganado vacuno (51,1±7,3 hpg). Al relacionar la zona de procedencia de las muestras con el porcentaje de animales que eliminaban huevos de F. hepatica, el ganado vacuno explotado en el Centro presentó prevalencias de infección significativamente más elevadas que el que pastaba en las otras zonas y los valores de odds ratio indicaron que el riesgo de infección por F. hepatica en los bóvidos que pasten en la zona Centro es 5,5 veces mayor que los que lo hagan en la Costa y 2,1 veces superior que los de la Montaña. Asimismo, el porcentaje de ovinos que eliminaban huevos de este trematodo fue mayor en el Centro que en las otras 2 áreas, aunque estas diferencias no fueron significativas. El porcentaje de ovejas y vacas adultas que eliminaban huevos de F. hepatica fue superior al de los jóvenes, pero sin mostrar diferencias significativas. La prevalencia de infección por Calicophoron daubneyi también fue superior en el ganado vacuno (12,9%) que en el ovino (0,7%) siendo estas diferencias significativas; constatándose, mediante odds ratio, que las vacas tenían 20,7 veces más riesgo de infección que las ovejas. En el 27% de las explotaciones de ganado vacuno y en el 8% de las de ovino, se comprobó que había animales que eliminaban huevos de este trematodo ruminal. La eliminación de huevos de C. daubneyi por gramo de heces fue moderada en ambas especies de rumiantes domésticos, aunque resultó superior en el ganado ovino (103,4±115,2 hpg) que en el vacuno (93,2±60,9 hpg), pero sin diferencias significativas. Al relacionar la zona de procedencia de las muestras con el porcentaje de animales que eliminaban huevos de C. daubneyi, se observó que el ganado vacuno explotado en el Centro (18%) presentó prevalencias de infección significativamente más elevadas con respecto al de la Costa (15,7%) o la Montaña (6,6%) y los valores de odds ratio indican que el riesgo de infección por C. daubneyi en los bóvidos de la zona Centro es 3,1 veces superiores que en los de la Costa y 2,6 veces mayor que en los de la Montaña. Asimismo, el porcentaje de ovinos que eliminaban huevos de este trematodo fue mayor en el Centro que en las otras 2 áreas, aunque estas diferencias no fueron significativas. No existieron diferencias significativas al relacionar el porcentaje de rumiantes domésticos que eliminaban huevos de C. daubneyi con la con la edad de éstos. La prevalencia individual de infección por Dicrocoelium dendriticum fue significativamente superior en el ganado vacuno (6,2%) que en el ovino (0,8%) y los valores de odds ratio indican que, en Galicia, las vacas tienen 7,9 veces más riesgo de infección por este trematodo que las ovejas. En el 19% de las explotaciones de ganado vacuno y en el 14% de las de ovino, había animales que eliminaron huevos de este trematodo hepático. La eliminación de huevos de D. dendriticum fue significativamente más elevada en las ovejas (83,9±55,4 hpg) que en las vacas (50,1±7,8 hpg). Al relacionar la zona de procedencia de las muestras con el porcentaje de animales que eliminaban huevos de este trematodo, se comprobó que el ganado vacuno explotado en la Montaña (11,5%) presentó prevalencias de infección significativamente superiores que el que pastaba en las otras zonas y los valores de odds ratio indican que el riesgo de infección en las vacas de la Montaña es 5,4 veces mayor que en las del Centro. Por el contrario, en los ovinos, la prevalencia de infección fue similar en las 3 zonas de estudio. En el ganado vacuno y en el ovino, la prevalencia de eliminación de huevos de D. dendriticum fue ligeramente superior en los animales de más edad, aunque estas diferencias no fueron significativas. En ninguno de los corzos estudiados se hallaron huevos de F. hepatica, ni de Calicophoron, ni de D. dendriticum. En relación con el número de especies de trematodos halladas en los animales, se observó que tanto en el ganado vacuno como en el ovino, predominaban las infecciones monoespecíficas, en especial las de F. hepatica y en menor proporción se observaron infecciones por 2 especies, siendo en este caso más frecuentes las F. hepatica y C. daubneyi. El porcentaje de animales que eliminaron huevos de Moniezia fue bajo e inferior al 5%; no constatándose diferencias significativas entre las 3 especies de rumiantes. No obstante, en el 25 y en el 58% de las explotaciones de ganado vacuno y ovino, respectivamente, había algún animal que eliminase huevos de este cestodo. A pesar de esta baja prevalencia, las cifras medias de excreción fueron elevadas en el ganado ovino (366,1±705,8 hpg) y en los corzos (212,5±192 hpg) y netamente inferiores en las vacas (66,4±32,0 hpg), constatándose que estas diferencias eran significativas. Al relacionar las zonas de procedencia de las muestras con los porcentajes de infección por este cestodo, no se observaron diferencias significativas en ninguno de los hospedadores. Por el contrario, al tener en cuenta la edad de los animales, los ovinos más jóvenes (7,7%) presentaron prevalencias de infección significativamente superiores que los viejos (2,9%); además, los valores de OR indican que los ovinos de menor edad tienen 2 veces más riego de infección por Moniezia que los adultos. La prevalencia de infección por tricúridos fue baja en las 3 especies de rumiantes y en ningún caso superó el 8%. Las infecciones por Capillaria predominaron en las vacas (1,6%) y en los corzos (4,7%), mientras que Trichuris fue más prevalente en los ovinos (1,9%), siendo estas diferencias significativas. En el 10,4 % y en el 31,1% de las explotaciones de ganado vacuno y de ovino había animales que eliminaban huevos de tricúridos. Los valores medios de excreción de huevos de tricúridos fueron ligeramente más elevados en corzos (62,1±28,8 hpg) que en ovejas (60,4±59,9 hpg) y en vacas (50,0±0,0 hpg). No se observaron diferencias en la prevalencia de infección por tricúridos al tener en cuenta la zona de procedencia de los rumiantes. Por el contrario, si las hubo al considerar la edad de los animales, observándose, en general, porcentajes más elevados en los más jóvenes, aunque estas diferencias solo fueron significativas para los ovinos (4,3% en los corderos y 1,8% en las ovejas). Respecto a la eliminación de huevos de estrongílidos, la prevalencia de infección fue significativamente superior en las ovejas (64,9%) que en las vacas (58,7%) y los valores de odds ratio confirmaron que el ganado ovino tiene 1,3 veces más riesgo de infección que el vacuno. El porcentaje de corzos (63,8%) que eliminaron huevos de estrongílidos fue similar al hallado en las ovejas. En el 96% y en el 100% de las explotaciones de ganado vacuno y de ovino, respectivamente, había algún animal que eliminaba huevos de estrongílidos. Respecto a la coincidencia de géneros de nematodos gastrointestinales en los rumiantes domésticos y en el corzo, se comprobó que los 3 compartían Capillaria, Chabertia, Cooperia, Haemonchus, Nematodirus, Oesophagostomum, Trichostrongylus y Trichuris. Además, en las vacas y en los corzos se identificó Ostertagia, mientras que en las ovejas y en los corzos se halló Teladorsagia. Las asociaciones genéricas más frecuentes fueron las triples; en el ganado vacuno predominaron las integradas por Ostertagia, Cooperia y Oesophagostomum; en el ovino, las de Trichostrongylus, Teladorsagia y Chabertia y en los corzos Ostertagia, Spiculopteragia y Oesophagostomum Las cifras medias de eliminación de huevos de estrongílidos fueron significativamente superiores en las ovejas (531,3±984,9 hpg) comparadas con los corzos (132,9±117,4 hpg) y las vacas (67,5±44,1 hpg). En la zona Centro, el porcentaje de vacas (63,3%) y de corzos (69,5%) que eliminaron huevos de estrongílidos fue significativamente superior al hallado en la Costa (56,5% en vacas y 55,6% en corzos) y los valores de odds ratio indican que, tanto las vacas como los corzos que pastan en la zona Centro, tienen mayor riesgo de infección que los que lo hacen en las otras zonas de Lugo. En general, se observó que los animales jóvenes presentaban porcentajes de infección por estrongílidos superiores que los adultos, aunque estas diferencias solo fueron significativas en el ganado vacuno (72% en jóvenes y 51,8% en las viejas). La prevalencia de infección por larvas de Dictyocaulus en las 3 especies de rumiantes fue reducida (20%). Los corzos presentaron porcentajes de eliminación significativamente superiores (19,9%) sobre las vacas (0,6%) y ovejas (11%); los valores de odds ratio indican que los corzos tienen 39,4 veces más riesgo de infección por Dictyocaulus que las vacas y 2 veces más que las ovejas y, que a su vez, las ovejas presentan un riesgo 19,5 veces más elevado que las vacas de infectarse con larvas de Dictyocaulus. En el 50% de los rebaños de ovinos había al menos un animal eliminando L-1 de D. filaria, mientras que las novillas excretaban larvas de D. viviparus sólo en el 1,7% de las explotaciones. El ganado vacuno eliminó cifras medias de lpg de Dictyocaulus (0,1±0,1) significativamente menores que los ovinos (12,1±50,3 lpg) y los corzos (13,4±30 lpg). La prevalencia de infección fue significativamente superior en los ovinos que pastaban en la Montaña (18,1%) y los valores de OR, mostraron un riesgo de infección de 2,8 y 2,2 veces más elevado que los que lo hacían en la Costa y el Centro, respectivamente; aunque los corzos de la Montaña también presentaron mayor prevalencia de infección (22,1%) que los de la Costa (19,8%) y el Centro(18,6%); sin embargo, las diferencias no fueron significativas. Al relacionar la prevalencia de infección por Dictyocaulus con la edad de los animales, solo el ganado vacuno menor de 2 años eliminó larvas; por el contrario, los porcentajes de infección en ovejas y corzos aumentaron con la edad, aunque estas diferencias tampoco fueron significativas. La prevalencia de infección por larvas de Protostrongylidae fue significativamente superior en los corzos (37,6%) que en los ovinos (11,8%) y los valores de odds ratio indican que estos ungulados silvestres tienen un riesgo de infección por protostrongílidos 4,5 veces superior al de las ovejas. No obstante, debemos señalar que, en el 68% de las explotaciones de ganado ovino había algún animal que eliminaba larvas de protostrongílidos. Las infecciones en las que se observaron únicamente Protostrongylidae fueron más frecuentes en las ovejas (45%) y en los corzos (57%), siendo menos prevalentes las infecciones mixtas con Protostrongylidae y Dictyocaulidae (14% en ovinos y 24% en corzos). La eliminación de L-1 de protostrongílidos fue baja aunque resultó significativamente superior en las ovejas (17,1±37,1 lpg) que en corzos (3,4±7,1 lpg). La condiciones edafoclimáticas de la zona de procedencia donde pastaban los animales influyó sobre la prevalencia de eliminación de protostrongílidos, puesto que en la Costa los porcentajes de infección fueron significativamente más bajos en las ovejas (4,9%) y en los corzos (24,7%), constatándose mediante los valores de odds ratio que las ovejas de la Costa tenían 2,9 y 2,8 veces menos riesgo de infección por protostrongílidos que las del Centro y la Montaña; asimismo, los corzos procedentes de la Costa mostraron 1,9 y 2,4 veces menor riesgo de infección que los del Centro y la Montaña, respectivamente. En las ovejas la prevalencia de infección por Protostrongylidae, fue significativamente superior en las de mayor edad (11,7%) que en las más jóvenes (4,3%) y los valores de odds ratio indican que a medida que aumenta la edad de los animales, el riesgo de infección se incrementa (ORadulto-joven= 2,9; ORviejo-joven= 4,4; ORviejo-adulto= 1,5). Por el contrario, en los corzos la prevalencia de infección por Varestrongylus fue superior en los jovenes respecto a los adultos, aunque las diferencias no eran significativas. Los rumiantes domésticos y los corzos no compartieron especies de nematodos broncopulmonares; puesto que, según comprobamos en las vacas se identificaron larvas de D. viviparus, en las ovejas de D. filaria, M. capillaris y N. linearis, mientras que en los corzos solo se hallaron D. noerneri y V. capreoli.